摘要：竹类植物具有克隆植物特有的双构件性特征，与非克隆植物相比具有较强的表型可塑性，能够更好地适应环境的改变。文中从形态可塑性、生理可塑性、生物量可塑性、选择性放置（觅食行为）4个方面综述了不同林冠环境下竹类植物的表型可塑性调节机制，总结了现有相关研究存在的问题，建议加强生理整合作用和选择性放置的研究，进行内在机制与分子层面的深入探索，增加竹种数量并按竹种类型进行横向对比，综合分析竹类植物与森林树种之间的相互影响。以期为揭示竹类植物对林冠环境差异的适应机理、维持林下竹类植物种群更新和丰富森林经营模式等提供一定的借鉴。
关键词：林冠环境，竹类植物，表型可塑性，生理整合作用，生物量分配格局
作者：张 盟 李 磊 柳佳莹 荣俊冬 陈礼光 何天友 陈凌艳 郑郁善
林冠作为森林中所有植物冠层结构的统称，包含所有的叶片、分枝及其他附生植物等。林冠在维持森林生态系统物种多样性、优化群落结构和调节小气候等方面起着重要作用。林窗是森林冠层结构研究中一直以来的核心话题，作为林冠环境最重要的特征之一，其直接导致林窗内光环境的改变，进而对冠层下植物的光合作用等各类生理进程产生影响。林冠差异和其直接导致的林窗内光环境差异对林下植物的生长繁殖意义重大。林冠郁闭度直接影响林下植被对光的利用程度，当林冠郁闭度较高时，林下环境具有光照较弱、温度较低的特点，植株的生长优于冠层上部。研究表明，竹类植物较树木具有更强的光合能力，针对不同的林冠环境具有较强的表型可塑性。竹类植物是禾本科竹亚科多年生克隆植物，木本为主，主要分布于亚热带、热带、太平洋、东亚、东南亚等地区。在长久的演化进程中，竹类植物逐渐形成了克隆植物独有的环境适应策略和生理特征，即通过地下茎或竹鞭实现克隆分株之间的物质资源共享，以较好地适应环境的变化，减轻异质生境给植株生长带来的压力，有利于植株的生长发育和种群竞争力。目前国内对竹类植物表型可塑性的研究主要集中于光照、水分、温度、养分等环境因子上，对于不同林冠环境下竹类植物表型可塑性的研究尚无系统性的总结。本文拟从形态、生理、行为、生物量可塑性等方面对相关研究进行总结归纳，分析目前存在的问题并分别提出研究建议，以期为揭示竹类植物对林冠环境差异的适应机理，维持林下竹类植物种群更新，丰富森林经营模式，促进森林可持续发展等提供一定的借鉴。表型可塑性指同一基因型的物种应对异质生境而改变表型性状的能力。克隆植物具有双构件性（基株以分株为构件和分株以分枝为构件）、横向生长及分株选择放置、资源共享性等优点，与非克隆植物相比更能有效适应环境的改变，具有更强的表型可塑性。当克隆植物的母株所产生的各分株分布到异质生境中时，分株可以通过改变自身各项表型特征提高对异质生境的适应度，包括调整形态特征、生理指标、各构件生物量分配及分株间的资源共享等，以充分利用有限的资源，是其适应异质生境的重要方式。研究克隆植物的表型可塑性具有非常重要的生态学意义。首先，表型可塑性是克隆植物应对异质生境最重要的反应特征；其次，表型可塑性在维持克隆植物种群生长更新等方面也起到非常重要的作用，它使克隆植物具有更强的适应性和更宽的生态幅，从而占据更大范围的生境，成为广幅种。按照功能性状的类型，将克隆植物的表型可塑性分为形态可塑性、生理可塑性、选择性放置（觅食行为）、生物量可塑性等。竹类植物作为典型的克隆植物，对异质生境具有明显的可塑性适应机制。克隆植物的形态应对不同环境条件和资源水平产生的适应性变化称为形态可塑性。作为一类较为直观的指标，形态可塑性可以直接体现植物对不同环境的应答机制。当应对异质生境时，竹类植物的形态结构能产生相应的响应。其形态可塑性主要表现在克隆分株的株高、胸径、叶厚、叶面积、分枝角度与长度、地下茎长度等方面。研究表明，竹类植物形态性状对于不同林冠环境具有显著的可塑性调节机制。箭竹（Fargesiaspathacea）的株高、基径及冠幅均随林冠盖度的减小，按林内、林缘、林外的顺序而依次降低，其中林内和林外的平均株高、林缘与林外的平均冠幅均存在显著差异。对缺苞箭竹（F.denudata）受林冠环境与海拔综合影响的研究表明，在海拔3170 m处，其株高与林冠郁闭度呈正比，郁闭林下克隆分株的株高显著高于林窗中心的克隆分株；其基径随郁闭度的减小呈现先增后减的变化趋势，在林窗边缘处基径最大且显著高于林窗中心与郁闭林下。在林下和小林窗中，缺苞箭竹比叶面积显著高于中、大林窗。随着林冠下光照强度的减弱，紫耳箭竹（F.decurvata）的株高和基径在光照最弱的常绿阔叶林下最小，而比叶面积最大，这与林下光照减弱阻碍了光合产物的积累，进而限制株高和基径的生长有关。随着林冠郁闭度的减小，华西箭竹（F. nitida）株高与基径按照林下、中林窗、大林窗的顺序依次显著增加；而比叶面积和分枝角度则完全相反。生长在森林中的克隆植物具有很明显的对于光能的觅食倾向，这也是导致其功能进一步特化的主要原因。光资源的差异化是影响不同林冠环境下克隆植物形态指标的重要因素。竹类植物可以通过不断调整自身各项形态结构来提高对光能的利用效率，使有限的资源最利于植株生长及更新。一般情况下，植物通过增加比叶面积、减小比叶重、伸长叶柄、降低株高等策略来应对林冠下的弱光环境；而在光照充足的大林窗下，较强的光照会加快土壤表面水分的蒸发，同时使林窗内温度升高，进而导致植株失水加快。因此植株需要调整地下根系的形态，如增加根系的长度，向更深的地下延伸，以更加充分地利用有限的水分及养分资源。克隆植物的功能性状与其生长环境密切相关，通过调整植株内部生理特征以适应环境的波动，表现为个体的生理可塑性。有研究显示，一些生理性状可塑性的发生甚至会早于形态性状调节的出现。克隆植物的生理性状在受到异质生境刺激后发生改变，而后诱导植株开启体内平衡调节机制，继续调整内部生理指标，进而导致植株发生形态、行为、生物量分配等方面的变化。不光是性状的改变，植株的生理功能（如养分吸收、光合作用等）也会由于生境异质性而产生差异，并进一步影响到植株生长与繁殖。在海拔2776 m处，缺苞箭竹叶片含水率在林窗中心处最低，显著低于林下及林窗边缘；竹秆含水率随林冠郁闭度的减小而降低，其中以林下竹秆含水率最高且与林窗边缘及中心存在显著差异。缺苞箭竹纤维素的含量受到林冠环境的影响但各构件纤维素变化趋势有所不同，茎秆中纤维素含量在林窗环境下显著最大，而在林下显著最小；而林下叶片纤维素的含量则显著高于林缘和林窗。生长在不同林冠环境下的缺苞箭竹气体交换特征存在显著差异，其净光合速率、最大光合速率、光饱和点和瞬时水分利用效率在林外旷地中均显著最高；而胞间CO2浓度、气孔导度及蒸腾速率则相反，为林下环境显著最高。除了植株个体应对环境变化产生的生理可塑性以外，克隆植物的另一个重要特征就是可以在分株间进行生理可塑性的调节，即生理整合作用。在克隆植物的生理整合中，物质通过分株间相连的结构沿源—库梯度传输，使位于资源较丰富处的分株水分、养分等物质资源能够传递到资源匮乏处的分株身上，从而实现资源共享。竹类植物中最为人熟知的生理整合作用即为母竹育笋现象。在光照条件较好的林冠类型中，紫耳箭竹出笋较早，出笋率高、笋量较大且笋期长；在光照较差的林分中则完全相反，表明林冠郁闭度过高会影响竹类植物的光合作用，进而不利于母竹育笋。对密云赤竹（Sasapalmata）进行不同光照环境处理的研究表明，处于遮阴环境下的分株可以通过生理整合从未遮阴处的分株获取物质资源的传递。生物量分配可塑性是指植株在应对资源短缺的情况时，通过调节各构件生物量分配，实现有限资源的利用最大化，是植株适应异质生境和可利用资源变化的集中反映，因此生物量分配可塑性在生态适应方面意义重大。克隆植物可以在不同的环境中通过资源分配达到维持、生长、繁殖等功能的最佳平衡状态。有研究表明，在土壤水资源较短缺的环境中，竹类植物会更注重根系的构建。不同林冠环境下的箭竹各构件生物量百分比差异显著，其中地下茎、粗根、细根生物量百分比均以林缘旷地最高，且与林下、中林窗、大林窗中的均存在显著差异。箭竹为了克服林缘旷地中土壤湿度较低的不利环境，在长期自然选择中演变出较强的吸水能力与地下部分扩散潜力。而当竹类植物受到光胁迫时会将更多的资源分配给茎叶。在光强最弱的林冠类型中，紫耳箭竹将更多的生物量分配到叶片（光合构件）和竹秆（支持构件）中，以提高对光资源的获取能力，并减少对地下茎的分配；而在光照最强的林型中，则分配更多的生物量用于地下根系的扩散，并显著减少对叶片生物量的分配。这与斑苦竹（Pleioblastusmaculata）的研究结果一致。当处于光照较充足且地下资源水平较低的大林窗中时，为提高资源吸收能力，竹类植物的能量主要用于根系等资源吸收结构；当处于资源水平相对较高的林下或小林窗中时，则主要用于生物量积累及植株地上部分的生长。不同竹类植物的生物量对林冠环境的响应具有差异。在海拔3170 m处，位于林窗中心的缺苞箭竹竹笋及竹秆生物量显著高于林窗边缘及林下。而林下的缺苞箭竹叶生物量显著高于其他林窗环境，表明在弱光环境中，缺苞箭竹通过增加叶片生物量来增强自身获取光的能力。紫耳箭竹各构件生物量及总生物量在光照最弱的常绿阔叶林下显著低于其他2种光照较强的林冠类型，这可能是由于光照减弱而削弱了叶的光合作用，但维持植株生长仍然需要消耗部分养分而造成的。而巴山木竹（Bashaniafargesii）的生物量在小林窗下最大，在旷地生长较差。选择性放置（又称觅食行为）是指植物在面对环境变化时，通过调整分枝角度、分枝数量、间隔子长度等形态指标，或选择性地将较多分株放置到资源较丰富的小生境内以获取更多资源。研究选择性放置的意义在于了解克隆植物如何借助表型可塑性来缓解或克服必需资源的分布不均带来的影响。林冠下资源异质性尤其是光资源差异会对竹类植物的克隆繁殖和种群分布产生影响。研究表明，雷竹（Phyllostachys praecox ‘Prevernalis’）种群的分株数量与光照强度呈极显著正相关，表明雷竹倾向于将更多的分株放置到光资源充足的环境中。箭竹的种群分株密度沿林内、林缘、林外依次降低，且林内与林缘、林内与林外的种群密度均存在显著差异。紫耳箭竹种群分株密度随着冠层开度及林下光照的增加表现出先增后减的变化趋势。华西箭竹在林下群落中呈明显的集群分布，且随着林冠郁闭度的减小，其分株密度按林下、中林窗、大林窗、旷地的顺序依次增大，这与巴西热带山区林下竹子生长的研究结果相符合。通过对竹类植物各构件及种群结构在不同林冠环境下的形态可塑性、生理可塑性、生物量可塑性及选择性放置（觅食行为）等进行研究，发现竹类植物在不同林冠环境下会产生明显的可塑性调节机制。不同竹类植物的生物学特性存在差异，因此不同竹种对林冠环境差异的响应机制不尽相同。如箭竹和华西箭竹的株高对不同林冠郁闭度的适应趋势相反；紫耳箭竹和缺苞箭竹的基径和分株密度对林冠环境的适应机制存在差异；不同林冠结构下华西箭竹与箭竹的种群密度分布策略呈相反的变化趋势。这充分体现了克隆植物在不同环境中的生态适应性及觅食行为具有多样性。截至目前，针对竹类植物在不同林冠环境下表型可塑性的研究已经取得了一些成果，但仍然存在一些局限和问题：一是现有研究主要集中于不同林冠环境下竹类植物的形态可塑性及生物量可塑性，对于生理整合作用和选择性放置等方面的内容研究较少；二是现有研究主要局限于不同林冠环境下竹类植物各性状的调节形式，没有深入挖掘内在的调节机理；三是研究的竹种数量较少，没有将竹种进行分类研究，研究成果不具有充分的代表性；四是目前的研究多着眼于森林冠层对林下竹类植物产生的影响，而关于林下竹类植物对森林树种更新的研究较少。针对目前存在的问题，为了进一步探究不同林冠环境下竹类植物的可塑性调节机制，对今后的相关研究提出以下建议与展望：1）加强生理整合作用和选择性放置研究。一方面可以通过同位素示踪法来探究竹类植物在不同林冠环境下是否进行水分和养分等的生理整合，这对了解竹类植物分株在不同林冠环境下进行生理整合作用的源—库传输方向、传输强度等生理适应机制有重要的意义。另一方面，调查竹类植物种群在不同林冠环境下的分株密度差异即选择性放置的情况，有助于了解竹类植物对不同林冠环境的生境偏好及其在林下的分布格局，这也是今后需要重点研究的领域之一。2）研究不同林冠环境下竹类植物表型可塑性发生变异的分子基础及其能够适应不同林冠环境的内部调节机制。采用高通量测序技术对不同林冠环境下竹类植物各组织器官的基因表达式样进行分析比较；通过表达谱和转录组确定在不同环境中产生差异表达的基因及其与表型可塑性变异的关联；通过不同林冠环境下竹类植物基因组甲基化谱的分析比较，从表观遗传层面探究竹类植物适应不同林冠环境的内部机制。3）增加所研究的竹种数量并对研究结果进行分类总结对比。目前已开展的研究大多只针对1个竹种，为了提高研究结果的系统性和代表性，今后可以对更多不同类型的竹类植物开展相关研究，并对竹种分类进行横向对比（如按照地下茎形态特征分为丛生竹、散生竹、混生竹），总结相同类型的竹种在不同林冠环境下是否存在趋势一致性或差异性，以期为以后在不同林冠环境下可以有针对性地引种更加适生的竹种类型提供借鉴。4）深入研究林下竹类植物对林冠环境带来的影响。竹类植物的克隆生长格局会受到森林冠层结构的影响，反之其种群盖度也会影响森林树种的更新。由于具有克隆繁殖的优势，竹类植物在林窗下的快速生长会占用其他植物的生境资源而减缓林窗的填充速度，同时可能对周围森林群落造成入侵，是如今面临的重要生态问题之一。今后的研究不应仅限于林冠环境对林下竹类植物表型可塑性产生的影响，更应在此基础上分析竹类植物对林下群落物种多样性和种群分布格局带来的影响并进行综合比较，以在最大程度上维护森林生态系统的稳定性，维持森林群落的长久发展。张盟，女，硕士研究生，研究方向为森林培育技术，E-mail：540336979@qq.com。
通信作者：郑郁善，男，教授，博士生导师，研究方向为森林培育，E-mail：zys1960@163.com。
来源：中国林业科学研究院林业科技信息研究所《世界林业研究》2022年第1期
